前人类和普通人类的人种战争已经到了白热化的阶段，野野村组长去世后，吉川（北村一辉饰）、当麻纱绫（户田惠梨香饰）和濑文焚流（加濑亮饰）等人聚在未详总部，苦苦思索J教授的真身。谁知就在当麻刚刚弄清真相的同时，警察医院内的成年和儿童SPEC持有者遭到残忍屠戮。愤怒的当麻无法抑制体内被封印的SPEC，她狂乱暴走，继而现身御前会议。在犹大、世界（向井理饰）、润（大岛优子饰）的见证下，法蒂玛第三预言实现了。恐怖刺眼的蘑菇云在上空升起，成千上万的八尺乌遮天蔽日，被欲望所支配与荼毒的世界迎来了毁灭时刻。 在命运的交叉点，当麻和焚流能否阻止世界的灭亡？
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